12세기 후반 문헌에 처음 등장했으며, 13~15세기에는
트베리 공국의 수도로 성장했다. 특히
몽골 제국 지배기에는 모스크바와 경쟁할 정도로 강력한 세력을 형성해
모스크바 대공국과 러시아 패권을 다투었다. 그러나 1485년
이반 3세에 의해 모스크바에 병합되면서 독립적 위상은 상실되었다. 이후 제정 러시아 시기에는 상업과 수공업 도시로 발전했으나, 18세기 대화재와 행정 개편을 겪었다.
소련 시기에는 칼리닌으로 개칭되었다가, 1990년 역사적 명칭인 트베리를 되찾았다.